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1940年3月29日，学院在茹科夫斯基空军学院高级指挥人员进修班、作战系、指挥系和导航系的基础上建校，学院被命名为1940年3月29日，学院在[[茹科夫斯基空军工程学院|茹科夫斯基空军学院]]高级指挥人员进修班、作战系、指挥系和领航系的基础上建校，学院被命名为'''工农红军空军指挥与领航员学院'''（Военная академия командного и штурманского состава ВВС Красной Армии）。学院建校的目的是为空军培养飞行作战的指挥人才，并研究作战指挥一类的相关问题。

1968年，为纪念加加林，学院更名为1968年，为纪念尤里·加加林，学院更名为'''加加林空军学院'''（Военно-воздушная академия имени Ю. А. Гагарина）。

2008年3月7日，俄罗斯联邦政府第283号令，学院与茹科夫斯基学院组建为联合学院，即2008年3月7日，俄罗斯联邦政府第283号令，学院与[[茹科夫斯基空军工程学院]]组建为联合学院，即'''[[茹科夫斯基-加加林空军学院茹科夫斯基和加加林空军学院]]'''（Военно-воздушная академия имени профессора Н. Е. Жуковского и Ю. А. Гагарина），学院仍然以独立校区存在，学院此时也被称为'''茹科夫斯基-加加林空军学院（莫尼诺）'''(Военно-воздушная академия имени профессора Н. Е. Жуковского и Ю. А. Гагарина (Монино))。 2008年12月24日，俄联邦政府第1951号令，联合学院被评定为“空军教育和科研中心”。 2011年7月12日，根据俄罗斯国防部长第1136号令，茹科夫斯基-加加林空军学院（莫尼诺）停止运作，莫尼诺校区的所有功能将整体性迁入沃罗涅日校区（即原茹科夫斯基空军工程学院的校区）。Гагарина）。