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1926年11月，国家政治保卫总局将第1“图拉”营、第4“沃罗涅日”营、第5“下诺夫哥罗德”营、第8“雅罗斯拉夫尔”营和第15“维雅特卡”营并入该师，此时该师编制有4400余人。

1934年9月8日，该师改组为一个独立特种作战摩托化步兵师。

1941年，卫国战争爆发后，该师参与了保卫莫斯科的工作，执行反渗透、反侦察、整顿军纪等特殊任务，期间，总共逮捕了485名敌特分子，拘留了69753名逃兵和32万余名违反国家法律的人。该师还参加了11月7日红场上的阅兵式。在莫斯科保卫战中，隶属于该师第4骑兵团的狙击手小组表现卓越，在1942年的第一次作战中就击毙德军853人，在1942年全年，该狙击手小组就击杀德军6440人。

1943年8月，该师炮兵营开始负责克里姆林宫宫墙下的礼炮任务，自此，每次红场阅兵式的礼炮任务就由该师营负责。

1945年2月，该师第2团参与了雅尔塔会议的安保任务。

1955年6月20日，该师名称改回'''捷尔任斯基独立特种作战摩托化步兵师'''（ОМСДОН имени Ф. Дзержинского）。该师仍然执行保卫苏联党和国家机关重要设施的任务，其中，该师所属第3摩托化步兵团还执行维护莫斯科公共秩序、保卫重大群众活动安全、打击犯罪活动等任务。

1981年10月24日，由于奥尔忠尼启则市发生了奥赛梯族与印古什族的冲突，该师被紧急调往该市维持公共秩序。

1988年起直到苏联解体，由于苏联境内民族主义和分裂主义暴乱频发，该师被作为机动力量参与了多次暴乱的维稳工作。